ОСОБЕННОСТИ АНТЭКОЛОГИИ ORCHIS MASCULA (L.) L.
(ORCHIDACEAE) В КРЫМУ: ВИДОВОЙ СОСТАВ ОПЫЛИТЕЛЕЙ, МОРФОЛОГИЧЕСКАЯ СОВМЕСТИМОСТЬ ЦВЕТКОВ И ОПЫЛИТЕЛЕЙ, УРОВЕНЬ ОПЫЛЕНИЯ И СИСТЕМА ПРИВЛЕЧЕНИЯ ОПЫЛИТЕЛЕЙ
PECULIARITIES OF ANTHECOLOGY OF ORCHIS MASCULA (L.) L. (ORCHIDACEAE) IN CRIMEA: SPECIES COMPOSITION OF POLLINATES, MORPHOLOGICAL COMPATIBILITY OF FLOWERS AND POLLINATES, POLLINATION LEVEL, AND POLLINATOR ATTRACTION SYSTEM
JOURNAL: «EKOSISTEMY», Issue 38, 2024
Publication text (PDF): Download
UDK: 582.594.2:581.162.3 (477.75)
AUTHOR AND PUBLICATION INFORMATION
AUTHORS:
Svolynskiy A. D., Ivanov S. P., Kuramova V. V.
V.I. Vernadsky Crimean Federal University, Simferopol, Russia
TYPE: Article
DOI: https://doi.org/10.29039/2413-1733-2024-38-187-199
PAGES: from 187 to 199
STATUS: Published
LANGUAGE: Russian
KEYWORDS: Orchis mascula, Orchidaceae, species composition of pollinators, morphological compatibility of flowers and pollinators, pollination level, pollinator attraction system, Crimean Peninsula.
ABSTRACT (ENGLISH):
The research of two Crimean cenopopulations located in the Karabel-Dag tract (mountainous Crimea) and on Mount Chakatysh (Southern coast of Crimea) revealed the peculiarities of the antecology of the male orchid Orchis mascula L. The comparison of morphometric parameters of inflorescences and flowers of the studied cenopopopulations specified a number of reliable differences in both qualitative and quantitative parameters. In particular, inflorescences in the Karabel-Dag tract contained fewer flowers with a denser arrangement of flowers in inflorescences, and the flowers exhibited larger sizes of the flower gape and shorter spurs. Fifty-seven specimens of bees of 13 species were captured on orchid flowers, including 9 individuals from 8 species recognized as hemipollinators of the orchid: Andrena nitida Müller ⃰, Osmia bicornis L., Anthophora plumipes Pallas ⃰, Bombus haematurus Kriechbaumer ⃰, Bombus hortorum L., Bombus pascuorum Scopoli, Bombus terrestris L. ⃰, Xylocopa valga Gerstäcker ⃰. Additionally, five other bee species were caught on the orchid flowers without hemipollinators: Andrena flavipes Panzer ⃰, Andrena lathyri Alfken ⃰, Eucera cf. nigra Lep ⃰., Eucera nigrescens Perez. ⃰ и Apis mellifera L. The morphological correspondence of bees of the latest 5 species to orchid flowers qualifies them as legitimate pollinators of O. mascula in Crimea. The species marked with an asterisk were recorded as pollinators of O. mascula for the first time. Furthermore, 14 additional bee species that were active during the flowering period of O. mascula in their habitats were recognized as potential pollinators based on the morphological compatibility of their head structures with the orchid flowers. Over three seasons of observation two studied Crimean cenopopulations of O. mascula demonstarted a stable and relatively high level of flower pollination – from 26 % to 53 %. The pollination level of O. mascula varied significantly across different seasons while exhibiting less variation between cenopopulations within a single year. Pollinators were attracted to O. mascula flowers by the brightness of inflorescences and by imitation of nectar-bearing plant species that bloomed concurrently with O. mascula. The obtained data suggest the existence of two ecological forms of O. mascula in Crimea: mountain-forest and south coastal.
ВВЕДЕНИЕ
Орхидные (Orchidaceae Juss.) насчитывает около 28 тысяч видов (Christenhusz, Byng, 2016). Это относительно молодое семейство характеризуется разнообразием жизненных форм, разнообразием форм и окраски цветков, наличием множества подвидов и гибридов. Сложность биоценотических связей орхидей, включая специфические взаимоотношения с опылителями, во многих случаях исключающие вознаграждение их пыльцой и нектаром (Ackerman et al., 2023), делает их интересным объектом исследований. Большинство орхидей – это редкие охраняемые виды. В частности, все виды орхидей, произрастающие на территории Крымского полуострова (Kreutz et al., 2018; Фатерыга и др., 2019), включены в Красные книги Республики Крым (Красная книга…, 2016) и города Севастополя (Красная книга…, 2018).
Орхидеи Крымского полуострова интенсивно изучаются с начала 20 века (Вульф, 1930). В настоящее время большое внимание уделяется вопросам антэкологии и, в частности, вопросам опыления орхидей (Назаров, Иванов, 1990; Лагутова, Назаров, 1993; Назаров, Ефетов, 1993; Иванов, Холодов, 1999; Холодов и др., 2002; Иванов и др., 2008, 2009; Ivanov et al., 2011; Сволынский, Иванов, 2012; Фатерыга, Иванов, 2012; Fateryga et al., 2013; Сволынский и др., 2014, 2023а). Антэкология ятрышника мужского (Orchis mascula L.) в Крыму изучалась в ходе работы А. Д. Сволынского над диссертацией (Сволынский, 2016), однако публикация материалов этих исследований была осуществлена пока только в отношении фенологии цветения и пространственного распределения особей O. mascula в ценопопуляциях (Сволынский и др., 2023б).
Цель работы – изучить особенности антэкологии O. mascula в Крыму, выявить видовой состав опылителей, соответствие морфологических структур цветка и головы опылителей, оценить эффективность опыления и выявить систему привлечения опылителей на примере двух ценопопуляций, расположенных на Южном берегу Крыма и в горном Крыму.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Особенности антэкологии O. mascula изучали в двух ценопопуляциях: на южном склоне горы Чакатыш: N 44°42’29.10″, E 33°98’75.89″, 460 м н. у. м., пгт. Голубой залив, а также в урочище Карабель-Даг на западном склоне горы Северная Демерджи: (N 44°78’78.54″, E 34°36’71.89″; 795 м н. у. м., с. Перевальное). В локалитете Чакатыш растения произрастали на склоне южной экспозиции, в составе дубово-грабинникового леса, а в урочище Карабель-Даг – на участке склона юго-западной экспозиции в буковом лесу (рис. 1а).
Основной материал был собран в сезоны 2013–2015 годов. Дополнительный материал собирался в последующие годы.
Видовой состав опылителей изучали в ходе отлова пчел в полевых условиях. Замеченные на цветках орхидеи пчелы отлавливались энтомологическим сачком и замаривались. После замаривания пчелы сразу накалывались на энтомологические булавки. Немедленное накалывание пчелы на булавку и помещение ее в отдельную коробку обеспечивало сохранение гемиполлинариев, если таковые имелись на лицевой стороне головы пчелы (рис. 2).
Соответствие морфологических структур цветка и головы опылителей изучали в ходе сопоставления параметров определенных структур цветка и головы пчелы, входящих в соприкосновение в момент посещения цветка пчелой (рис. 3).
Сравнение этих параметров позволяло оценить степень их соответствия, а значит и эффективность работы опылителей.
Характер взаимоотношений пчел-опылителей и орхидеи O. mascula изучали по методике, подробно изложенной в одной из наших предыдущих публикаций (Сволынский и др., 2023б). Методика основана на подсчете соотношения цветков 8 разных состояний, в котором может находится цветок после посещения его опылителем (рис. 4).
Для статистического анализа использовали программы MS Excel и PAST. Рассчитывались среднее значение, стандартное отклонение и достоверность отличия средних.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Морфометрические показатели соцветий и цветка. Соцветия O. mascula отдельных особей заметно отличаются по окраске цветков, плотности их расположения и числу (рис. 1 б–г). На рисунке 5 представлены гистограммы распределения генеративных растений O. mascula в урочище Карабель-Даг и на горе Чакатыш по числу цветков в соцветии. Обе гистограммы близки к нормальному распределению.
В урочище Карабель-Даг наиболее часто встречаются экземпляры с 17–19 цветками в соцветии, при среднем значении 16,3±4,6. В локалитете Чакатыш распределение носит бимодальный характер при среднем значении 18,4±7,1. Следует также отметить, что в этом локалитете было зарегистрировано соцветие с 44 цветками, в то время как в урочище Карабель-Даг максимальное число цветков составило 27. Кроме того, наблюдается небольшая правосторонняя асимметрия распределения – сдвиг в сторону меньших значений.
Рис. 1. Цветение орхидеи Orchis mascula
Группа растений в урочище Карабель-Даг (a); соцветия с разной плотностью цветков, с разным числом цветков и разных оттенков цвета (б–г); матка шмеля Bombus terrestris, извлекающая гемиполлинарии из цветка орхидеи (д). Фото г и д Фатерыги А. В.
Результаты изучения филлотаксиса цветков в соцветиях двух изученных ценопопуляций представлены на рисунке 6, на котором представлены модели соцветий, построенные с использований средних значений их основных линейных и количественных показателей. Соцветия в локалитете Чакатыш отличаются от соцветий в урочище Карабель-Даг большим числом цветков и менее плотным расположением цветков в соцветии.
Изучение соцветий O. mascula в отношении взаимного расположения цветков показали, что в обоих локалитетах 85 % соцветия являются левозакрученными (при взгляде сверху). Средний угол между двумя следующими друг за другом цветками составляет 130°.
В таблице 1 представлены сравнительные данные морфометрии цветков O. mascula из двух изученных локалитетов. Из данных таблицы следует, что цветки O. mascula из локалитета урочище Карабель-Даг имеют большую длину канала шпорца, меньшую высоту отверстия шпорца на входе и меньшее расстояние от прилипалец до входа в шпорец, чем цветки O. mascula из локалитета Чакатыш.
Рис. 2. Пчелы – опылители Orchis mascula с гемиполлинариями орхидеи
Пояснения к рисунку: a – Osmia bicornis (самка); б – Andrena nitida (самка).
Рис. 3. Параметры цветка Orchis mascula и головы пчелы, имеющие значение для опыления цветка при контакте его с опылителем
Цветок (А): a – расстояние от центра прилипалец до губы (высота зева венчика);
b – ширина зева венчика; d – расстояние от прилипалец до входа в шпорец; h – высота входа в шпорец;
h1 – высота канала шпорца в месте максимального изгиба; h2 – высота дуги изгиба шпорца;
c – расстояние от основания шпорца до его кончика (длина хорды); c1 – расстояние от кончика шпорца до основания высоты дуги изгиба шпорца; c2 – расстояние от основания высоты дуги изгиба шпорца до основания шпорца. Голова пчелы (Б): с – ширина головы на уровне центра наличника; f – расстояние от центра наличника до конца жвал; g – длина галеа (наружные лопасти максилл); m – ширина галеа в основании; k – высота головы на уровне центра наличника.
Нельзя не отметить, что у всех морфологических показателей цветков из урочища Карабель-Даг коэффициент вариабельности меньше, чем у цветков из локалитета Чакатыш.
Все параметры соцветий и цветков O. mascula, по которым нами выявлены отличия, имеют непосредственное отношение к совместимости цветка и насекомого-опылителя в момент их контакта. Исходя из этого и учитывая отмеченные нами отличия параметров, можно предположить, что изученные нами ценопопуляции (достаточно удаленные друг от друга) ориентированы на разных опылителей.
Видовой состав опылителей. За период исследований в двух пунктах произрастания O. mascula на цветках орхидеи отловлено 57 экземпляров пчел, в том числе, с гемиполлинариями орхидеи – 9 особей 8-ми видов (табл. 2). Однако только 3 вида пчел отмечены в обоих пунктах.
Рис. 4. Условные обозначения восьми возможных состояний цветка орхидеи после посещения его опылителем
1 – вынесены оба гемиполлинария, на рыльце нет массул; 2 – вынесены оба гемиполлинари, с обеих сторон есть массулы; 3 – один гемиполлинарий вынесен, на рыльце с обеих сторон есть массулы; 4 – оба гемиполлинария не вынесены, на рыльце с обеих сторон есть массулы; 5 – один гемиполлинарий вынесен, на рыльце нет массул; 6 – оба гемиполлинария вынесены, на рыльце с одной стороны есть массулы; 7 – один гемиполлинарий вынесен, на рыльце с одной стороны есть массулы; 8 – оба гемиполлинария не вынесены, на рыльце с одной стороны есть массулы. Стрелки, направленные вниз, показывают снижение уровня мотивации опылителей, а направленные вверх – повышение.
Рис. 5. Гистограммы распределения генеративных растений Orchis mascula в урочище Карабель-Даг (a) и в локалитете на горе Чакатыш (б) по числу цветков в соцветии
Пчелы 8 видов несли 15 гемиполлинариев. Три особи – по одному и шесть – по 2. Пчелы 5 видов были отловлены без гемиполлинариев. Эти пчелы были отловлены в момент, когда они еще не вступили в тесный контакт с цветками орхидеи и не успели получить гемиполлинарии.
В урочище Карабель-Даг отловлены пчелы 9 видов, из которых пчелы 8 видов несли 13 гемиполлинариев. На горе Чакатыш, на соцветиях O. mascula отловлено 7 видов пчел, но только на пчелах одного вида были обнаружены гемиполлинарии – по одному на каждой.
Выявленные нами отличия в видовом составе опылителей урочища Карабель-Даг и горы Чакатыш подтверждает высказанное выше предположение, что изученные нами ценопопуляции O. mascula ориентированы на разных опылителей.
В монографии Дж. Класенса и Ж. Клейнена (Claessens, Kleynen, 2011) на основании публикаций более 10 авторов в качестве опылителей O. mascula приводятся: 1 представитель отряда Coleoptera, 4 – Diptera, 2 – Lepidoptera и 29 представителей Hymenoptera, в том числе 28 видов пчел.
Рис. 6. Цилиндрический филлотаксис соцветия Orchis mascula в урочище Карабель-Даг (a) и в локалитете на горе Чакатыш (б)
p – периметр окружности соцветия; h – высота соцветия.
Таблица 1
Основные морфометрические показатели цветка Orchis mascula
| Пункт | Параметр | Показатели выборки | ||||
| N | min–max | σ2 | CV, % | |||
| Чакатыш | Высота зева венчика (а), мм | 30 | 2,2–3,3 | 2,7±0,3 | 0,09 | 11 |
| Ширина зева венчика (b), мм | 30 | 3,8–5,8 | 4,6±0,6 | 0,38 | 13 | |
| ⃰ Длина канала шпорца (с), мм ⃰ | 30 | 10,2–22,3 | 16,7±3,3 | 10,9 | 20 | |
| ⃰ Расстояние от прилипалец до входа в шпорец (d), мм | 30 | 3,0–5,5 | 4,4±0,8 | 0,69 | 19 | |
| ⃰Высота отверстия шпорца на входе (h), мм | 30 | 1,5–3,3 | 2,3±0,4 | 0,16 | 17 | |
| Карабель-Даг | Высота зева венчика (а), мм | 30 | 2,2–3,3 | 2,6±0,3 | 0,07 | 10 |
| Ширина зева венчика (b), мм | 30 | 4,1–6,0 | 4,9±0,5 | 0,28 | 11 | |
| ⃰ Длина канала шпорца (с), мм | 30 | 12,5–15,3 | 13,8±0,8 | 0,7 | 6 | |
| ⃰ Расстояние от прилипалец до входа в шпорец (d), мм | 30 | 3,2–6,3 | 5,4±0,8 | 0,67 | 15 | |
| ⃰ Высота отверстия шпорца на входе (h), мм | 30 | 2,1–3,7 | 3,1±0,4 | 0,16 | 13 | |
Примечание к таблице. Буквенные обозначения параметров соответствуют рисунку 3. Отличия между величинами параметров, отмеченных звездочкой, достоверны при p˂0,05.
Морфологическое соответствие цветков орхидеи и пчел-опылителей. Сравнение параметров цветков и параметров головы опылителей проводилось попарно. При этом сравнивались параметры тех структур цветка и пчел, которые в момент посещения цветка пчелой находятся в прямом контакте. Например, высота зева венчика и высота головы пчелы на уровне центра наличника, ширина входа в канал шпорца цветка и ширина хоботка (галеа) пчелы.
Сравнение соответствующих пар параметров «высота зева венчика цветка» – «высота головы на уровне центра наличника» и «широта зева венчика» – «широта головы на уровне центра наличника» (рис. 7) показало, что все пчелы, отловленные на соцветиях O. mascula, по ширине и высоте головы соответствуют соответствующим параметрам цветка и могут
Таблица 2
Видовой состав пчел, опылителей Orchis mascula в двух пунктах
произрастания в Крыму
| № | Виды пчел и принадлежность к семейству | Гора Чакатыш | Урочище Карабель-Даг | Всего, экз. |
| Andrenidae | ||||
| 1 | Andrena flavipes Panzer, 1799 | 1♀ / 2♂ | 1♀ / 2♂ | |
| 2 | Andrena lathyri Alfken, 1899 | 1♀ / 4♂ | 1♀ / 4♂ | |
| 3 | Andrena nitida (Müller, 1776) | 5♀ (2) | 5♀ (2) | |
| Megachilidae | ||||
| 4 | Osmia bicornis (Linnaeus, 1758) | 8♀ | 2♀ (1)3♂ (1) | 10♀ (1)3♂ (1) |
| Apidae | ||||
| 5 | Anthophora plumipes (Pallas, 1772) | 6♀ (1)5♂ (1) | 6♀ (1)5♂ (1) | |
| 6 | Eucera cf. nigra Lepeterier, 1841 | 2♂ | 2♂ | |
| 7 | Eucera nigrescens Pérez, 1879 | 3♂ | 3♂ | |
| 8 | Bombus haematurus Kriechbaumer, 1870 | 1☿ (1) | 1☿ (1) | |
| 9 | Bombus hortorum (Linnaeus, 1761) | 5♀ (5) | 5♀ (5) | |
| 10 | Bombus pascuorum (Scopoli, 1763) | 1♀ | 2♀ (1) | 3♀ (1) |
| 11 | Bombus terrestris (Linnaeus, 1758) | 1☿ (1) | 1☿ (1) | |
| 12 | Xylocopa valga Gerstäcker, 1872 | 1♀ (1) | 1♀ (1) | |
| 13 | Apis mellifera L., 1758 | 3☿ | 1☿ | 4☿ |
| Всего, экз. | 31 (2) | 26 (13) | 57 (15) | |
| Всего видов | 7 | 9 | ||
Примечание к таблице. В скобках указано число особей с гемиполлинариями.
извлекать гемиполлинарии. Подтверждением этого является то, что пчелы, имеющие крайние значения этих параметров – Anthophora plumipes, Bombus hortorum и Xylocopa valga (близкие к верхнему пределу высоты головы), а также Osmia bicornis и Bombus terrestris (близкие к нижнему пределу высоты головы) отловлены на соцветиях O. mascula с гемиполлинариями.
Анализ соответствия других параметров цветка и головы пчел, важных для успешного извлечения гемиполлинариев и последующего их использования для опыления ятрышника мужского, показал еще большее соответствие, то есть без приближения к крайним значениям. Речь идет о таких парах параметров как «расстояние от прилипалец до входа в шпорец цветка» и «расстояние от центра наличника пчелы до конца жвал», а также «длина шпорца цветка» и «длина хоботка (галеа) пчелы», а также «ширина входа в шпорец» и «ширина хоботка пчелы».
Таким образом, все виды пчел, из числа отловленных без гемиполлинариев, могут считаться потенциальными опылителями этой орхидеи.
Характер взаимоотношений с опылителями и уровень опыления. В двух крымских ценопопуляциях O. mascula за 3 сезона наблюдений отмечен стабильный и относительно высокий уровень опыления цветков – от 26 % до 53 % (рис. 8).
Кроме возможности оценить уровень опыления орхидеи, анализ соотношения цветков разного состояния дает возможность оценить взаимоотношения орхидеи и опылителей по таким показателям как относительная плотность пчел-опылителей (показатель – доля цветков первого свидания) и их активность или настойчивость (несмотря на отсутствие вознаграждения) в посещении цветков орхидеи. Другими словами, дает возможность оценить привлекательность для опылителей цветков орхидеи. Это качество отражает коэффициент повторности посещения цветков.
Рис. 7. Соответствие размерных показателей зева венчика цветка Orchis mascula и головы пчел-опылителей
– параметры цветка, серым цветом выделена область значений, лежащих в пределах стандартного отклонения; ○ – виды, особи которых отловлены с гемиполлинариями; ● – виды, особи которых отловлены без гемиполлинариев.
Наибольшая относительная плотность опылителей отмечена в 2013 году в обоих ценопопуляциях – 50 % цветков первого свидания на горе Чакатыш и 40 % в урочище Карабель-Даг. В этот год наблюдалась дружная весна и наиболее быстрое накопление положительных температур. Соответственно такими же дружными были и вылет пчел после зимовки, и последующий разлет в поисках мест гнездования. Возможно, что именно с этим связаны как высокая плотность опылителей, так и наименьший коэффициент повторности посещения цветков в этот год в обоих локалитетах.
Гора Чакатыш Урочище Карабель-Даг
a б
в г
д е
Рис. 8. Соотношение цветков разного состояния и основные показатели деятельности опылителей орхидеи Orchis mascula в разные сезоны
2013 год (a и б); 2014 год (в и г); 2015 год (д и е); a, в, д – гора Чакатыш;
б, г, е – урочище Карабель-Даг; – цветки первого свидания; – опыленные цветки. Подписи по горизонтальной оси соответствуют рисунку 4.
В последующие годы относительная плотность пчел была заметно ниже и колебалась на горе Чакатыш от 23 до 30 %, а в урочище Карабель-Даг – от 26 до 29 %. При этом повторность посещения цветков была практически одинаковой и колебалась незначительно – 2,2–2,4.
Наибольшая относительная плотность опылителей отмечена в 2013 году в обоих ценопопуляциях – 50 % цветков первого свидания на горе Чакатыш и 40 % в урочище Карабель-Даг. В этот год наблюдалась дружная весна и наиболее быстрое накопление положительных температур. Соответственно такими же дружными были и вылет пчел после зимовки, и последующий разлет в поисках мест гнездования. Возможно, что именно с этим связаны как высокая плотность опылителей, так и наименьший коэффициент повторности посещения цветков в этот год в обоих локалитетах.
Таким образом, уровень опыления орхидеи O. mascula в двух изученных ценопопуляциях – на горе Чакатыш и в урочище Карабель-Даг – в каждом из трех сезонов складывался под влиянием сочетания нескольких факторов. Несмотря на значительные колебания по годам, уровень опыления в двух ценопопуляциях (в среднем за три года наблюдений) оказался примерно одинаковым – 35,3 (Чакатыш) и 32,3 % (Карабель-Даг). При этом, уровень опыления O. mascula отличался сильнее по отдельным сезонам и в меньшей степени между ценопопуляциями в один и тот же год.
Система привлечения опылителей. Цветки O. mascula безнектарны, а пыльца, заключенная в гемиполлинарии, недоступна для пчел. Орхидея ятрышник мужской привлекает опылителей обманным путем. Эта орхидея начинает цветение ранней весной в период первых вылетов пчел после зимней диапаузы. В этот период пчелы в поисках кормовых растений посещают все цветущие растения, выбирая, в первую очередь, наиболее привлекательные и только потом – наиболее продуктивные. Цветки O. mascula обладают яркой окраской, их соцветия заметны издалека и этим привлекают неопытных опылителей (рис. 1 и 9).
Учитывая относительно высокий коэффициент повторности посещения цветков O. mascula пчелами, можно предположить, что кроме яркости соцветий, этот вид орхидей использует для привлечения опылителей сходство с некоторыми конкретными видами меллитофильных растений, цветущих одновременно с ним, и являются кормовыми растениями пчел.
В урочище Карабель-Даг сходство по цветовой гамме с цветками O. mascula имеют несколько видов растений, цветущих одновременно с орхидеей (рис. 9). Cardamine quinquefolia (M.Bieb.) Schmalh. и Lamium purpureum L. в целом для урочища отмечены как многочисленные – на отдельных участках наблюдалось их аспективное (C. quinquefolia) или групповое (L. purpureum) цветение (рис. 9 з, к). Кроме того, эти виды является одними из основных кормовых растений шмелей и других пчел из числа опылителей O. mascula.
В локалитете Чакатыш среди растений с соцветиями, сходными по окраске цветков с О. mascula, выделяется Lathyrus laxiflorus (Desf.) Kuntze, Этот вид является и наиболее многочисленным среди растений, цветущих одновременно с О. mascula. Кроме того, этот вид является одним из основных кормовых растений для пчел-опылителей этой орхидеи – Anthophora plumipes и таких потенциальных опылителей как Eucera nigrescens и Eucera cf. nigra. Менее сходны с O. mascula по цвету цветков, но зато более близки по форме соцветия два вида меллитофильных растений: Ajuga orientalis L. и Aegonychon purpureocaeruleum (L.) Holub.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
На материале изучения двух крымских ценопопуляций, расположенных в урочище Карабель-Даг (горные леса Крыма) и на горе Чакатыш (Южный Берег Крыма), выявлены особенности антэкологии орхидеи ятрышника мужского (Orchis mascula L.). Сравнение морфометрических показатели соцветий и цветков орхидеи в изученных ценопопуляциях позволили выявить ряд достоверных отличий между изученными ценопопуляциями. В частности, соцветия O. mascula в урочище Карабель-Даг содержат меньшее число цветков при более плотном их расположении, а цветки отличаются меньшими размерами зева цветка и более тонким и длинным шпорцем.
На цветках орхидеи отловлено 57 экземпляров диких пчел 13 видов, в том числе, с гемиполлинариями орхидеи – 9 особей 8-ми видов: Andrena nitida Müller ⃰, Osmia bicornis L., Anthophora plumipes Pallas ⃰, Bombus haematurus Kriechbaumer ⃰, Bombus hortorum L., Bombus pascuorum Scopoli, Bombus terrestris L. ⃰, Xylocopa valga Gerstäcker ⃰. Особи еще 5 видов отловлены на цветках орхидеи без гемиполлинариев: Andrena flavipes Panzer ⃰, Andrena
Рис. 9. Цветок орхидеи Orchis mascula и его модельные растения в урочище Карабель-Даг
Цветок O. mascula в профиль (a) и в анфас (б); фиалка (Viola sp.) (в); хохлатка Почоского (Corydalis paczoskii) (г); зубянка (Cardamine quinquefolia) (д); воробейник (Aegonychon purpurocaeruleum) (е); заразиха Петров крест (Lathraea squamaria) (ж); будра (Glechoma hederacea) (з); аспективное цветение зубянки (Cardamine quinquefolia) (и) и яснотки (Lamium purpureum) (к).
lathyri Alfken ⃰, Eucera cf. nigra Lep. ⃰, Eucera nigrescens Perez ⃰ и Apis mellifera L. Морфологическое соответствие пчел последних 5 видов цветкам орхидеи позволяет также отнести их к законным опылителям Orchis mascula. Виды, отмеченные звездочкой, отмечены как опылители O. mascula впервые.
Еще 14 видов диких пчел, летающих в период цветения O. mascula в местах произрастания орхидеи, следует считать потенциальными опылителями этой орхидеи на основании морфологического соответствия цветка орхидеи и головы пчел этих видов.
В двух изученных ценопопуляциях O. mascula за 3 сезона наблюдений отмечен стабильный и относительно высокий уровень опыления цветков – от 26 % до 53 %. Уровень опыления O. mascula отличался сильнее по отдельным сезонам и в меньшей степени между ценопопуляциями в один и тот же год.
Система привлечения опылителей ятрышником мужским осуществляется за счет яркости соцветий и подражания нектароносным видам растений, цветущим одновременно с O. mascula. В урочище Карабель-Даг основными модельными растениями служили – Cardamine quinquefolia и Lamium purpureum, а на горе Чакатыш – Lathyrus laxiflorus, Aegonychon purpureocaeruleum и Ajuga orientalis. Таким образом, орхидея O. mascula привлекает опылителей двумя способами. Первый способ – привлечение неопытных опылителей яркостью соцветий в период их первых после выхода из зимовки вылетов в поисках нектара. Второй способ – привлечение опылителей за счет сходства с соцветиями некоторых меллитофильных нектароносных растений – основных кормовых растений пчел, цветущих одновременно с O. mascula в местах его произрастания.
Различия в видовом составе опылителей, южнобережной и горно-лесной ценопопуляций O. mascula, а также существенные отличий в параметрах филлотаксиса и линейных параметрах цветка, служат дополнительными аргументами в пользу предположения, высказанного в предыдущей нашей публикации (Сволынский и др., 2023б), о существовании в Крыму двух экологических форм ятрышника мужского.
Вульф Е. В. Флора Крыма. Том 1, вып. 3. Однодольные. – Л.: Изд. Никитского ботанического сада, 1930. – 126 с.
Иванов С. П., Фатерыга А. В., Тягнирядно В. В. Сравнительная оценка эффективности опыления орхидей в урочище Аян // Бюллетень Государственного Никитского ботанического сада. – 2008. – 97. – С. 10–14.
Иванов С. П., Холодов В. В. Экология опыления орхидеи Orchis picta Loisel. (Orchidaceae) в Крыму // Ученые записки Таврического национального университета им. В. И. Вернадского. Серия «Биология». – 1999. – 12 (2). – С. 7–9.
Иванов С. П., Холодов В. В., Фатерыга А. В. Орхидеи Крыма: состав опылителей, разнообразие систем и способов опыления и их эффективность // Ученые записки Таврического национального университета им. В. И. Вернадского. Серия «Биология, химия». – 2009. – 22 (1). – С. 24–34.
Красная книга города Севастополь. – Калининград; Севастополь: РОСТ-ДОАФК, 2018. – 432 с.
Красная книга Республики Крым. Растения, водоросли и грибы / [Ред. А. В. Ена, А. В. Фатерыга]. – Симферополь: ИТ «АРИАЛ», 2016. – 480 с.
Лагутова О. И., Назаров В. В. Экология опыления Dactylorhiza romana Soó (Orchidaceae) // Український ботанічний журнал. – 1993. – 50 (1). – С. 107–110.
Назаров В. В., Ефетов К. А. Участие пестрянок (Lepidopotera, Zygaenidae) Крыма в опылении орхидеи Anacamptis pyramidalis (Orchidaceae) // Зоологический журнал. – 1993. – 72 (10). – С. 54–67.
Назаров В. В., Иванов С. П. Участие пчел рода Chelostoma Latr. (Hymenoptera, Megachilidae) в опылении мимикрирующих видов Cephalanthera rubra (Z.) Rich. и Campanula taurica Juz. в Крыму // Энтомологическое обозрение. – 1990. – 69 (3). – С. 534–537.
Сволынский А. Д. Антэкология четырех видов ранневесенних энтомофильных орхидей (Оrchidaceae Juss.) Крыма: автореф. дисс. … канд. биол. наук: спец. 03.02.08 Экология. – Ялта: Никитский ботанический сад, 2016. – 22 с.
Сволынский А. Д., Иванов С. П., Курамова В. В. Особенности антэкологии орхидеи пальчатокоренника римского – Dactylorhiza romana (Sebast.) Soó (Orchidaceae) в Крыму: опылители, система их привлечения, уровень опыления // Экосистемы. – 2023а. – 35. – С. 162–180.
Сволынский А. Д., Иванов С. П., Курамова В. В. Особенности антэкологии Orchis mascula L. (Orchidaceae) в Крыму: фенология цветения, пространственное распределение и морфометрия генеративных особей // Бюллетень Государственного Никитского ботанического сада. – 2023б. – № 147. – С. 135–143.
Сволынский А. Д., Иванов С. П., Фатерыга А. В. Особенности антэкологии ятрышника прованского (Orchis provincialis, Orchidaceae) в Крыму: опылители, система их привлечения, уровень опыления // Экосистемы, их оптимизация и охрана. – 2014. – Вып. 11. – С. 144–157.
Фатерыга А. В., Иванов С. П. Экология опыления видов рода Epipactis (Orchidaceae) в Крыму // Экосистемы, их оптимизация и охрана. – 2012. – Вып. 6. – С. 136–150.
Фатерыга А. В., Ефимов П. Г., Свирин С. А. Орхидеи Крымского полуострова. – Симферополь: ИТ «АРИАЛ», 2019. – 224 с.
Холодов В. В., Назаров В. В., Иванов С. П. Насекомые посетители и опылители орхидеи Orchis purpurea Huds. (Orchidaceae) в Крыму // Экосистемы Крыма, их оптимизация и охрана. – 2002. – Вып. 12. – С. 77–80.
Ackerman J. D., Phillips R. D., Tremblay R. L., Karremans A., Reiter N., Peter C., Bogarín D., Pérez-Escobar O. A., Liu H. Beyond the various contrivances by which orchids are pollinated: global patterns in orchid pollination biology // Botanical Journal of the Linnean Society. – 2023. – Vol. XX. – P. 1–30.
Christenhusz M. J. M., Byng J. W. The number of known plants species in the world and its annual increase // Phytotaxa. – 2016. – Vol. 261, N 3. – P. 201–217.
Claessens J., Kleynen J. The flower of the European orchid. Form and function. – Voeren-daal & Stein: Jean Claessens & Jacques Kleynen, 2011. – 440 p.
Fateryga A. V., Ivanov S. P., Fateryga V. V. Pollination ecology of Steveniella satyrioides (Spreng.) Schltr. (Orchidaceae) in Ayan Natural Landmark (the Crimea) // Ukrainian Botanical Journal. – 2013. – Vol. 70, iss. 2. – С. 195–201.
Ivanov S. P., Fateryga A. V., Kholodov V. V. Pollination ecology of lizard orchid (Himantoglossum caprinum) in Crimea. // Okhrana i kultivirovaniye orkhidey [Protection and cultivation of orchids]. – Moscow: KMK Scientific Press Ltd., 2011. – P. 187–194.
Kreutz C. A. J., Fateryga A. V., Ivanov S. P. Orchids of the Crimea. – Sint Geertruid: Kreutz Publishers, 2018. – 576 p.
